Johannes Vermeer nació en la ciudad mercantil holandesa de Delft en octubre de 1632, en el seno de una familia de clase media-baja. Su padre, Reijnier Jansz, era un trabajador tejedor de paños que se convirtió en posadero y luego en marchante de arte. Se cree que su madre, Digna Baltus, era un ama de casa analfabeta, ya que en su certificado de matrimonio sólo firmó con una "x" en lugar de su nombre.
A pesar de la popularidad del pintor durante su vida, la criminalidad parece haber corrido por las venas de Vermeer. En 1625, antes del nacimiento del pintor, su padre fue condenado y absuelto del homicidio de un soldado tras una pelea en una posada. Se ha sugerido que la absolución se debió a la familiaridad entre el agresor y el maestro pintor del Gremio de San Lucas. El abuelo materno del pintor también fue detenido y encarcelado por falsificación. No es de extrañar que los dramas y los devaneos con la ley acosaran a Vermeer durante toda su vida adulta.
Se cree que a mediados de la década de 1640, el adolescente Vermeer fue inscrito como aprendiz de pintor de su padre, que estaba dispuesto a pagar los caros honorarios para asegurar un futuro prometedor a su hijo. Debido a la falta de pruebas empíricas, es imposible decir de quién fue aprendiz Vermeer, pero varios historiadores sugieren que el alumno estrella de Rembrandt, Carel Fabritius, le proporcionó su formación temprana. Otros creen que su maestro fue el pintor Pieter van Groenwegen, nacido en Delft y criado en el Gremio de San Lucas.
En 1653, Vermeer se casó con Catherina Bolnes, hija de una familia católica acomodada de Delft. A pesar de que ambos progenitores se oponían al matrimonio debido a sus creencias cristianas opuestas, la boda siguió adelante tras la conversión de Vermeer al catolicismo. Tal vez para demostrar su devoción a su nueva religión y a su familia política, Vermeer pintó Cristo en casa de Marta y María (1654-55), su única representación conocida de un relato bíblico. Su matrimonio con Catherina permitió a Vermeer ascender notablemente en la escala social, y se cree que después incluso limitó el contacto que tenía con su familia al vivir en casa de su formidable suegra.
El mismo año de su matrimonio, Vermeer siguió los pasos de su padre y se inscribió como maestro pintor en el Gremio de San Lucas, lo que le brindó una gran cantidad de oportunidades, mecenas y conexiones para avanzar en su carrera. Sus primeras obras muestran la influencia de maestros como Rembrandt, el italiano Caravaggio y los pintores caravaggisti de Utrecht, como Gerrit van Honthorst y Dirck van Baburnen.
En 1662, Vermeer se convirtió en jefe del Gremio de San Lucas, lo que significaba que estaría en estrecho contacto con numerosos mecenas, artistas y coleccionistas de Delft. Esta nueva posición le convirtió en un pintor muy respetado por derecho propio, aunque los pocos cuadros que existen han llevado a muchos estudiosos a calcular que el artista sólo producía unos tres cuadros al año.
Un día de 1663, mientras Vermeer estaba fuera de casa, el hermano de su esposa, Willem, ausente y agresivo, regresó y atacó físicamente a Catherina, embarazada, amenazándola con apuñalarla con un palo de metal puntiagudo. La madre y el feto se salvaron del ataque cuando la criada de los Vermeer se interpuso entre los hermanos. Según las actas judiciales, a Willem se le oyó gritar "diablesa" y "vieja puerca papista" a Catherina y a su madre María, antes de ser detenido y encarcelado hasta el final de su vida. Curiosamente, este episodio traumático y violento no se reflejó en el arte de Vermeer. Por el contrario, el tranquilo idilio que Vermeer supo plasmar en pintura refleja un mundo que él mismo tal vez deseaba habitar.
La riqueza de la familia de su esposa permitía a Vermeer pintar por placer y no para mantener a su familia, como la mayoría de los pintores, y nunca tuvo alumnos ni aprendices. También se sabe que el pintor utilizó pigmentos caros, como lapislázuli para la falda de La lechera y carmín intenso para el vestido de La joven de la copa. Aunque algunos han sugerido que Pieter van Ruijven, el mecenas de Vermeer durante muchos años, habría comprado y suministrado al artista estos ingredientes exclusivos, no es de extrañar que fuera en esta época cuando el pintor empezó a endeudarse.
En la historia holandesa, el año 1672 se denominó "El Año del Desastre", debido a la invasión de la República Holandesa por los ejércitos francés, alemán y británico. Esto provocó un dramático colapso económico para el país, antaño próspero y de clase media. El mercado del arte cayó en picado y Vermeer apenas podía permitirse el lujo de mantenerse a sí mismo, a su esposa, a la madre de ésta y a sus once hijos. Se endeudó cada vez más, pidió prestados miles de florines e incluso fue sorprendido embolsándose el dinero de su suegra.
Vermeer murió el 16 de diciembre de 1675, tras haber caído en un ataque de locura y depresión. En las actas judiciales, su esposa declaró que "...durante la ruinosa guerra con Francia no sólo no pudo vender nada de su arte, sino que, para su gran perjuicio, se quedó sentado con los cuadros de otros maestros con los que comerciaba. Como consecuencia de ello y debido a la gran carga que suponían sus hijos sin medios propios, cayó en tal decadencia y decaimiento, que se lo tomó tan a pecho que, como si hubiera caído en un frenesí en un día y medio pasó de estar sano a estar muerto."